常設展示
地元出身の洋画家、斎藤長三（武蔵野美術大学教授）、彫刻家、高橋剛（東京家政大学教授）のほか、黒川能を描き続けた洋画家、森田茂（文化勲章受章者）、日本海や太平洋を訪れ、砂丘をテーマにした絵画も残した洋画家、國領經郎（横浜国立大学教授）の作品を支柱として常設展示しています。また、ほぼ年間を通して特別展示も行われます。
美術館の設計
美術館の設計は、日本芸術院会員で早稲田大学名誉教授の池原義郎が担当しました。周囲の環境と調和した作風が特徴です。
酒田市美術館は、1998年に第39回BCS賞を受賞し、2002年11月には国土交通省が所管する公共建築協会が実施する公共建築賞を受賞しました。
中庭の彫刻「翔生」
美術館の中庭には、彫刻家・安田侃の作品「翔生（しょうせい）」が展示されています。白い大理石の彫刻で、美術館と庄内平野を繋ぐシンボルとなっています。ガラス張りのエントランスから「翔生」を見ると、背景に広がる出羽三山や鳥海山、そしてどこまでも続く広い空が目に飛び込みます。建築家・池原義郎が設計したこの空間は、「翔生」を介して庄内平野の風景を引き込み、美術館の一部として見せる特別な空間です。